كانت المسؤولية العادية الوحيدة التي حددها المؤتمر الدستوري لمنصب نائب الرئيس (بخلاف واجب الحصول على مجموع الأصوات الانتخابية للرئيس) هي رئاسة مجلس الشيوخ والإدلاء بالأصوات الفاصلة. ولأن هذا الدور يبدو أنه يمنح نائب الرئيس بعض المسؤولية التشريعية، فقد جادل جورج ماسون خلال المؤتمر بأن هذا كان انتهاكًا للفصل بين السلطات، وأنه "خلط كثيرًا" بين السلطتين التنفيذية والتشريعية. لكن روجر شيرمان رد قائلاً: "إذا لم يكن لنائب الرئيس أن يصبح رئيساً لمجلس الشيوخ، فسيكون بلا وظيفة". ردد المناهضون للفيدراليين مخاوف ماسون من أن نائب الرئيس سيكون عميلاً للتخريب التنفيذي للهيئة التشريعية. قام جون آدامز بالتوقيع عمدًا على وثائق مجلس الشيوخ باسم "جون آدامز، نائب الرئيس". ورد ويليام ماكلاي المناهض للفيدرالية قائلاً: "سيدي، نحن نعرف أنك لست نائباً للرئيس داخل هذا المجلس. باعتبارك رئيسًا لمجلس الشيوخ، نحن وحدك من نعرفك، وباعتبارك رئيسًا لمجلس الشيوخ، يمكنك فقط التوقيع أو التصديق على أي قانون صادر عن تلك الهيئة.

إن السماح لنائب الرئيس برئاسة مجلس الشيوخ، والتصويت في حالة التعادل، أدى إلى حل مشكلتين مهمتين. أولاً، سمح لتلك الهيئة - في جميع الأوقات - بالتوصل إلى قرار نهائي، لأن رئيس مجلس الشيوخ سيكسر تعادل الأصوات. ثانياً، حافظ على المساواة بين الولايات في مجلس الشيوخ. وكما أشار القاضي جوزيف ستوري في تعليقاته على دستور الولايات المتحدة (1833)، إذا تم اختيار عضو في مجلس الشيوخ لرئاسة الهيئة، وإذا أدلى هذا السناتور بصوت التعادل، فإن الولاية، في الواقع، ستزداد تمثيلها.

وبدلاً من ذلك، إذا سُمح لعضو مجلس الشيوخ بصفته الرئيس بالتصويت فقط في حالة التعادل، فسوف ينتهي الأمر بالولاية إلى خسارة نصف تمثيلها خلال الأصوات العادية. الفيدرالي رقم 68. كانت هناك أكثر من مائتي مناسبة اضطر فيها نائب الرئيس إلى الإدلاء بصوت فاصل، ولكن معظمها حدث في وقت مبكر من تاريخ الجمهورية. في الواقع، أدلى النائب الأول للرئيس، جون آدامز، بأكبر عدد من هذه الأصوات، تسعة وعشرون صوتًا، بما في ذلك القرار الصادر عام 1789، الذي يؤكد سلطة الرئيس في عزل المسؤولين التنفيذيين.

في وقت مبكر من الجمهورية، أخذ نائب الرئيس على محمل الجد واجبه الدستوري المتمثل في رئاسة مجلس الشيوخ، وقام جون آدامز وتوماس جيفرسون بالكثير لتشكيل دور الرئيس. ومع ذلك، نادرًا ما يجلس نائب الرئيس في العصر الحديث. الرئيس المؤقت لمجلس الشيوخ هو البديل الرسمي، ولكن عادةً ما يتم تعيين عضو صغير في مجلس الشيوخ ليجلس في الرئاسة. وأدى الغموض الذي يكتنف المنصب الدستوري لنائب الرئيس إلى جدل بين المعلقين حول ما إذا كان يجب نقل المنصب إلى السلطتين التشريعية أو التنفيذية. يبدو أن الإجماع بين واضعي الدستور كان على أن واجباته الدستورية تقع على عاتق السلطة التشريعية ما لم يتولى الرئاسة. ومن الجدير بالذكر أن راتب نائب الرئيس ونفقاته وموظفيه لا يزالون يُدفعون من ميزانية مجلس الشيوخ. ومع ذلك، وفي ظل السلطة التقديرية الواسعة التي يتركها الدستور لكل فرع لتطوير هيكله الخاص، زاد النفوذ السياسي لنواب الرئيس في السلطة التنفيذية حيث قام الرؤساء المعاصرون بتفويض العديد من المهام لنوابهم.